美術館的建立者正是所羅門·R·古根漢姆（Solomon R. Guggenheim），他生於19世紀的美國壹個十分有影響力的、靠煤礦工業積累財富的瑞士血統家族。按照有教養人的習慣，在精英雲集的環境下，古根漢姆和他的妻子，Irene Rothschild，在博愛和審美的傳統中長大，成為熱心的藝術贊助人，並積累起很多古代大師的作品。但在1927年，當古根漢姆第壹次遇見年輕的德國貴族女子Hilla Rebay von Ehrenwiesen，並聽取其介紹的歐洲當代繪畫中壹種實驗性的潮流，使他的收藏方向發生了戲劇性的轉變。
Rebay接受非具象是壹種新藝術風格和審美哲學的誕生的觀點。在美學上從經驗世界獲取形式的抽象觀點與純藝術創造上的非具象二者之間，Rebay選擇了後者，相信其中充滿了神秘的內涵。非具象壹詞是Rebay從德國術語Gegenstandslos翻譯而成，表示文學性的，“沒有對象的”詞語來源於康定斯基的理論作品，所表達的最高美感和精神法則對於Rebay而言，產生了重要的影響。“前所未有的”，Rebay在她第壹次敘述藝術的使命時寫道，“還有比繪畫中從具象到非具象在從物質到精神的過程中更偉大的前進步伐麽？因為我們註定要更有創造性，轉向精神世界是我們的命運。人文主義將得到發展並自然而然地從偉大的藝術上感受到更多的能量，這便是非具象傑作的輝煌。”
在Rebay充滿激情的言語感染下，在對這相對未知領域進行收藏的先進想法的引導下，古根漢姆從1929年開始系統性地購買非具象藝術家的作品。早期購買的作品包括羅伯特·德勞內（Robert Delaunay）、瓦西裏·康定斯基、費爾南達·雷格爾(Fernand Leger）以及納吉（Laszlo Moholy-Nagy）。生於俄國的藝術家康定斯基是最早闡釋這種純粹的非模仿繪畫的人之壹，他的作品最終奠定了整體收藏的方向。藝術家布滿顏色的畫布上充斥著生動的集中或對比的形式，展示了康定斯基在其最廣泛流傳的理論著作中定義的抽象哲學，在《論藝術精神》(Uber das geistige in der kunst 1911）和《論點、線、面》（Punkt und linie zu flache 1926）中，把顏色比作音樂聲調，形狀比作不同感情的載體，他發明了其所指的藝術家內在需求的正式的語言表達體系。
很快，古根漢姆酒店套房的墻上就掛滿了新的收藏。隨之，他的考慮重點必然轉向了能夠公開展出這些作品的可能性，並在1937年建立了所羅門·R·古根漢姆基金會，其目的是為了“藝術上的促進、鼓勵和教育以及啟蒙大眾”。在擁有基金會以後，古根漢姆預想了壹個設計成可以容納不斷增長的藝術收藏的博物館建築。在他的計劃下， Rebay很快開始計劃怎樣可以最好的實現他們的夢想。她自20世紀30年代以來與古根漢姆的通信中都充滿了建立壹個非具象藝術的“美術館-殿堂”的計劃與提議。
最後，在1939年，古根漢姆在紐約曼哈頓東54街租下了壹個舊的汽車展示室。Rebay在建築師William Muschenheim的協助下把其改造成為壹個功能齊全的臨時展覽空間，命名為非具象繪畫美術館。館裏只展示了壹些最單純的抽象藝術的繪畫；壹些被認為是先驅藝術家的抽象派或具象派作品，如夏加爾(MarcChagall），也包括在這壹時期的收藏中，但仍留在古根漢姆的酒店套房中，並未參加展覽。美術館獲得了很大成功，同時Rebay作為第壹任館長，歡迎並支持很多年輕的美國抽象畫家，並展示了他們的作品。
在1943年，為了滿足日益繁榮的非具象美術館的要求，Rebay決定開始新的征程：建立壹個永久性的建築以容納古根漢姆的藏品和舉行基金會的活動。她選擇了眾所周知的美國建築師賴特（Frank Lloyd Wright），他的有機建築回應了Rebay對於非具象的理念：壹種作為對創作者靈魂的直接表現而實現的，充滿理性與理想化意味的新生的藝術。賴特最初設計的美術館在1946年向媒體公布，但是由於各種阻礙，如戰後通貨膨脹、政府對建築的重新規劃、美術館位置的轉變以及1949年古根漢姆的去世，導致這壹建築並不能在接下來的13年內完成。1952年，機構正式改名為所羅門·R·古根漢姆美術館以紀念它的建立者。 “非具象繪畫美術館”，這壹具有明確美學範圍指向的名稱修改成壹個更中性同時更有紀念意義的名稱，反映了所羅門·R·古根漢姆美術館在其捐贈者逝世期間的某些制度上的反思。1948年，美術館購買了專營西班牙繪畫的紐約藝術經紀人Karl Nierendorf的全部財產，從而使古根漢姆的收藏增加了730件，其中包括康定斯基的作品18件、克利(Paul klee) 的作品110件、夏加爾的作品6件以及費寧格（Lyonel Feininger) 的作品24件。但這次購買也許對於古根漢姆的未來發展是更加重要的，Nierendorf以豐富的表現主義和超現實主義作品為主的藏品擴展了古根漢姆的原有收藏方向。
在1950年代早期，美術館展覽的範圍的局限遭到廣泛的批評，盡管Rebay經常被年輕的新藝術家接受和擁護，但多數人還是認為她關於非具象藝術的評價標準過於偏激和局限。認識到Rebay的繼續任職並不會給展覽政策帶來任何有效的改革，委員們在1952年通過要求她辭職的決議，並在7個月以後，宣布Johnson Sweeney繼任她空出的位置。原MOMA繪畫與雕塑部的主任Sweeney ，以他比Rebay更寬闊的藝術視野與感受力，接受了他新的管理與策劃的角色。他認為藝術品的收藏應同時包括非具象藝術之外的整個現代藝術史的發展。為了彌補美術館收藏的嚴重空缺，如被Rebay以有形存在為理由而否認的雕塑收藏的空白，他開始壹項充滿野心的購買計劃。自Sweeney1960年任職以來，11件布朗庫西(Constantin Brancusi）的作品、3件亞歷山大·阿契本科（Alexander Archipenko）的作品、7件考爾德(Alexander Calder）的作品、恩斯特(Max Ernst）和賈科梅蒂(Alberto Giacometti）的青銅雕刻以及其他重要作品，如塞尚(Paul Cezanne）的《抱著雙臂男子》（Man with crossed arms），抽象表現主義的德庫寧（Willem de Kooning）、克萊因(Franz Kline）、波洛克（Jackson Pollock）等的作品均被購買。除了Sweeney購買的藏品之外，美術館還接受了擁有杜尚作品的Societe Anonyme建立者Katherine S. Dreier的遺產捐贈。
當賴特的建築在1959年10月21開放之後，無數人在排隊體驗建築的同時參觀了精彩的展示美術館精品的開幕展覽。多年來，藝術家和博物館策展人發現賴特建築特別的展示空間是個受歡迎的挑戰。當賴特打算用單純的曲線組成封閉的結構，為博物館設施安排、展覽展示和藝術的審視與思考提供了壹種新的可能性。
在美術館開放不久，Sweeney辭職。1961年，Thomas M. Messer組建了新管理層，並擴大了Sweeney在現代化以及專業化博物館人員及結構管理上的努力。在他27年的任期中，Messer開始壹個雄心勃勃的公***出版項目，不僅關註短期展覽，同時對於新增收藏品做出深入細致的圖錄，以及組建為學術研究提供的機構。在Messer的領導下，展覽部與技術部因增加的展覽與出版活動而擴展。在收藏上，他繼續Sweeney創立的全面的增長趨勢，布朗庫西、考爾德、賈科梅蒂、克利、庫普卡（Frantisek Kupka）、雷格爾、米羅(Joan Miro）以及席勒(Egon schiele）的作品作為現代藝術的重要範例進入了美術館的收藏。在更為當代的範疇中，Messer負責購買了幾幅他所喜愛的藝術家杜布菲（Jean Dubuffet）以及培根(Francis Bacon）、基弗(Anselm Kiefer）、羅伯特·勞申伯格（Robert Rauschenberg）和大衛·史密斯（David Smith）的作品。在他的任期中，Messer還購買了作為國際前衛藝術激烈倡議者的拉丁美洲以及東歐藝術家的作品。
博物館的收藏在1963年接受了Justin K. Thannhauser收藏的印象派、後印象派以及現代法國傑作作為永久借展作品，而發生了戲劇化的增長。這些繪畫和雕塑在Thannhauser去世兩年之後，1978年正式進入博物館的收藏。Thannhauser的遺產為古根漢姆美術館原有收藏之前的藝術時期作了重要的歷史表述，並且增加了博物館對於畢加索和巴黎畫派藝術家的收藏。凡·高的《聖雷米的群山》（Mountains at Saint-Remy）和畢加索的《熨衣服的女子》（Woman Ironing）是Thannhauser捐贈中的兩個傑作，但只占其總數的壹小部分。1981年，Hilde Thannhauser，Justing的遺孀，宣布這份捐贈增加三幅作品，分別為布拉克（Georges Braques）、畢加索和凡·高的作品。在Hilde於1991年去世後，美術館又接受了她的捐贈，***包括十幅重要作品，分別為塞尚、克利、馬奈、帕斯金（Jules Pascin）、畢加索以及莫奈的繪畫，其中莫奈的作品是博物館關於莫奈的第壹件收藏。為了能夠更充分展示Thannhauser1963件贈送的繪畫以及雕塑作品，古根漢姆美術館在展覽空間上作了必要擴展——Justing K. Thannhauser展廳於1965年被設置在Monitor大樓二層，Monitor是1989年為Thannhauser重命名的。
在為美術館傑出收藏而做出長遠性貢獻的收藏家名單上，壹定有Peggy Guggenheim。盡管Peggy Guggenheim美術館是壹個自治的體系，並在地理上與紐約古根漢姆美術館相距甚遠，但自1976年Peggy Guggenheim把她的藝術收藏以及容納藏品的豪華住宅作為遺產贈送給紐約古根漢姆後，威尼斯Peggy Guggenheim Collection成為所羅門·R·古根漢姆基金會完整的壹部分。緊鄰大運河的Plazzo Venier dei Leoni裏陳列的收藏變成了威尼斯最受尊重的可參觀的文化景點。Peggy Guggenheim對於被其叔叔所羅門忽略的風格趨勢的重視——也就是超現實主義和早期戰後美國“姿態風格繪畫”（gestural painting）——使其收藏中的300多件風格多樣的作品中，大部分是紐約古根漢姆原有收藏中所沒有的。當兩者和為壹體後，其收藏形成了跨大陸的整體，並開始追尋20世紀藝術復雜多元化的歷史。他們的聯合奠定了機構國際化的方向。 1988年之後，在博物館館長Thomas Krens的領導下，古根漢姆增加了它的運營範圍以及繼續壹個針對擴大它的照片和當代藝術收藏上的充滿野心的購買計劃。在1992年，賴特的建築重修並且增加了壹幢新樓，新增了相當全面的展覽空間，從而使賴特的圓型大廳以及Thannhauser展廳充分顯示出其光彩。同時，古根漢姆SOHO在曼哈頓下城開幕，增加了將近2700平方米的當代多媒體藝術的展覽空間。
1997年，通過畢爾巴鄂古根漢姆（Guggenheim Museum Bilbao）、德國柏林古根漢姆（Deutche Guggenheim Berlin）的建立，增加整個機構的國際場館。由古根漢姆管理，Basque政府建立的畢爾巴鄂古根漢姆，是壹個把畢爾巴鄂變成主要大都會的長遠計劃的壹部分。其由蓋裏設計美術館，在世界範圍內被譽為是建築上的傑作，並且戲劇化地顯示了古根漢姆實現其基本目標——收藏和展示我們時代的藝術的能力。新美術館擁有古根漢姆購置的埃德瓦多?奇伊達（Eduardo Chillida）、德庫寧、珍妮霍爾澤（Jenny Holzer）、羅斯科（Mark Rothko）、裏查德·塞拉（Richard Serra）和安東尼·塔皮埃斯(Antoni Tapies）等等的作品，逐漸增加的藏品補充和提高了古根漢姆現有收藏。蓋裏設計的寬敞展廳適合用來展示那些大多會挑戰傳統博物展廳容量的大型的20世紀後半期藝術。美術館還設有專為當代Basque和西班牙藝術家提供的展廳，畢爾巴鄂古根漢姆美術館為古根漢姆和當地的藝術培養壹種特殊的關系提供了條件。
德國柏林古根漢姆是古根漢姆和德意誌銀行合作產生的，設在壹個位於柏林historic Unter den Linden的私人展覽空間內。這個古根漢姆的展覽計劃是壹些經策劃的展覽或者特定的國際聞名的藝術家的作品展覽的輪換，如傑弗昆斯(Jeff Koons）、羅森奎斯特（James Rosenquist）、蕾切爾·懷特理德（Rachel Whiteread）等。
在 2001年，當庫哈斯設計的兩個場館在拉斯維加斯開放，古根漢姆的博物館網擴展到了美國西部：古根漢姆拉斯維加斯（the Guggenheim Las Vegas)，壹個超大的為特殊展覽而設的展示空間，其展覽包括當代藝術、建築和設計以及古根漢姆愛爾米塔什美術館的收藏。在畢爾巴鄂古根漢姆的基礎上，在拉斯維加斯的新美術館裏更新了偉大藝術和宏偉建築結合的紀錄，從賴特與Hilla Rebay以及所羅門?古根漢姆的合作開始，經蓋裏與畢爾巴鄂古根漢姆美術館的合作，古根漢姆再次與庫哈斯在拉斯韋加斯新美術館上的協作，又壹次給世界提供了這個時代的最傑出的欣賞藝術的建築空間。
通過不斷擴大的如星群般的藝術欣賞空間網絡，每壹個組成部分都閃耀著它獨特的光輝，從而體現了古根漢姆在強調教育、藝術和建築結合的同時，致力於全球的公***事業。總的來說，這些空間使基金會能夠實現它盡可能收集最高質量的藝術，並且面對最廣泛觀眾展示藝術的任務與目標。古根漢姆在國際項目上的承諾反映了它的歷史、它的傳統、它收藏的寬度和它對卓越文化的貢獻。 在2000年7月，古根漢姆與俄羅斯聖彼得堡愛爾米塔什國家博物館（State Hermitage Museum）的合作，進壹步擴展了其無界限博物館的主張。古根漢姆美術館館長Thomas Krens與愛爾米塔什博物館博物館館長Mikahil Piotrovsky以及俄羅斯聯邦文化部部長Shwydkoi先生***同簽署了壹個長期合作協議，確定兩機構將***同爭取以下目標：
a、擴大國際文化間的聯系； b、使每個美術館的收藏能夠面對更廣泛的觀眾； c、爭取能夠補充機構的收藏的藏品***享戰略的實現； d、實現聯合的展覽、出版、教育、以及各項活動。
這次合作的壹個重要的部分是實現博物館的擴展以及探索世界各不同地區的文化發展機遇。其合作的第壹個具體項目是於2001年10月，在內華達州拉斯維加斯建立新的古根漢姆愛爾米塔什美術館（the Guggenheim Hermitage Museum in Las Vegas），該建築由獲得普利茲克建築獎（Pritzker Prize）的建築師庫哈斯(Rem Koolhaas）設計。被稱為“寶石盒子”的新館，就如同它的名字，是壹個屬於古根漢姆和愛爾米塔什博物館展示他們重要作品的美術館。它的首展標題為 “傑作與大收藏家：印象派畫家和早期現代主義繪畫—來自愛爾米塔什與古根漢姆美術館”（Masterpieces and Master Collectors: Impressionist and Early Modern Painting from the Hermitage and the Guggenheim Museums）。展覽突出了藝術作品與收藏者的聯系，而這些收藏者的鑒賞力對於每個藝術機構的形成又起著至關重要的作用。
同時，古根漢姆也是愛爾米塔什博物館在俄羅斯發展原總參謀部大樓東翼建築項目的合作夥伴。原總參謀部大樓東翼，為壹個面積為38，000平方米，位置緊鄰聖彼得堡白宮，於19世紀早期根據意大利建築師Carlo Rossi設計的圖紙修建的建築。為了推動這壹項目，也為了培養和支持古根漢姆與愛爾米塔什在藝術、建築、設計以及教育領域的其他合作項目，雙方於 2002年成立愛爾米塔什古根漢姆基金會（the Hermitage Guggenheim Foundation）。而新基金會的首要項目就是支持和保證總參謀部大樓革新計劃的實行。
在2001年1月，古根漢姆和愛爾米塔什博物館迎來了另壹個龐大的機構加入他們的合作：奧地利維也納藝術史博物館（Kunsthistorisches）。三重聯盟保持了古根漢姆與愛爾米塔什博物館之間原定的戰略性目標，並***同舉辦了幾個展覽，其中時間最近的壹個為：“穿越時間的藝術：從提香到畢加索”（Art through the Ages: Masterpieces of painting from Titian to Picasso），在拉斯維加斯古根漢姆愛爾米塔什美術館展出。從展覽本身來說，它是十分壯觀的，追尋了從15世紀文藝復興藝術到20世紀現代藝術的歷史，囊括六個國家的繪畫。展覽作品來自三大藝術機構的收藏—古根漢姆、愛爾米塔什和維也納藝術史博物館。在此基礎之上，這個展覽又體現了壹個文化機構間國際合作的新水平。因為聯盟之間的資源結合，使這個展覽成為也許是世界上規模最大的文化藝術制品的集中展示，而它在設計規劃與藏品***享方面的創新，使其具有能夠展示完整藝術時期的展覽和開展從史前到現在的學術研究項目的潛力。
眾所周知，愛爾米塔什和維也納藝術史博物館在某些領域的收藏如百科全書壹樣，是十分豐富的。對於古根漢姆來說，盡管擁有歷史上六十年內的豐富收藏，但接近新的藏品領域，無疑也是壹個重要的進展。在1959年開放它著名的由賴特設計的建築之前，所羅門·R·古根漢姆美術館就已經20歲了，而它的收藏已經有三十多年的歷史。不同於其他大約與其同時建立在紐約的美術館—— 以美國藝術的系列收藏而聞名的惠特尼美國藝術館（the Whitney Museum of American Art），以對現代主義文化的關註與豐富收藏而著名的紐約現代藝術博物館(the Museum of Modern Art）——古根漢姆美術館的開始是為了壹個明確的美學觀念：藝術中的非具象 (non-objectivity in art）。這壹觀念被美術館第壹個館長Hilla Rebay明確闡述，被康定斯基（Wassily Kandinsky）用視覺的方式呈現出來，被所羅門·R·古根漢姆美術館所支持，這壹集中於單純的具有繪畫性的抽象風格的收藏理念雖然特殊，但卻促進美術館重要系列作品的收藏。