博物館的主體建築由象征日本歷史的建築組成，壹直被稱為“美術館建築和博物館建築的博物館”。日本藝術品、出土文物和手工藝品在主博物館展出。東方館展示了來自亞洲和埃及的藝術品和考古文物。此外，在法隆寺珍寶館還有約300件7、8世紀奈良法隆寺的珍寶。該博物館經常舉辦以某壹主題為中心的“主題展”和跨學科展覽。
東京國立博物館中有超過87000件國寶小野馮道的書法作品，包括繪畫、雕塑、器皿、紡織品、書籍、劍、金工等。鎮館之寶有菅野派大師菅野永德的《菩薩像》、《松林屏風圖》、《畫》等。這部作品表現了桃山時期英勇頑強的菅野派。